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中学生迈尔斯·莫拉莱斯（沙梅克·摩尔配音）在一次意外中被一只放射性蜘蛛咬伤，获得了超能力。正当他适应这些变化时，目睹了蜘蛛侠与犯罪头目金并（列维·施瑞博尔配音）的战斗，蜘蛛侠为了阻止金并的时空对撞机计划而英勇牺牲。不久后，来自平行宇宙的彼得·帕克（杰克·约翰逊配音）出现，迈尔斯决定与他联手阻止金并的阴谋。随着剧情的发展，来自其他宇宙的蜘蛛侠角色纷纷登场，包括女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠和二次元蜘蛛妹，他们共同携手对抗敌人，保护多元宇宙的稳定。
